Halo: Nightfall erzählt die Geschichte von Jameson Locke, dem legendären Menschenjäger und Agenten des „Office of Naval Intelligence” (ONI) – dem mächtigsten und geheimsten Nachrichtendienst der Erde. Zusammen mit seinem Team soll Locke auf der entfernten Kolonie Sedra eine terroristische Aktivität untersuchen.
Bei diesem Einsatz wird Lockes Einheit mit einem biologischen Angriff konfrontiert und ist nun gezwungen, mit Randall Aiken zusammen zu arbeiten, Colonel der Sedra Miliz mit einem tief verwurzelten Misstrauen gegenüber dem ONI. Als sie ein uraltes und geheimnisvolles Artefakt entdecken, werden ihre Glaubenssätze infrage gestellt. Schließlich müssen sie die Wahl treffen: zwischen Loyalität und ihrem Überleben.
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